Black Box teater ble grunnlagt i 1985 av Teatersentrum (senere Danse- og teatersentrum) som et spillested for de frie danse- og teatergruppene.
I begynnelsen lå Black Box teater på Aker Brygge og var et rent utleieteater hvor det i prinsippet var fritt fram for alle grupper å vise forestillinger. Teatret hadde ingen teatersjef, men en daglig leder som administrerte gruppenes spilleperioder.
I 1991 ble Danse- og teatersentrums daværende daglige leder og tidligere koreograf og danser Inger Buresund ansatt som kunstnerisk leder for Black Box teater. I 1994 ble hun teatrets første teatersjef og satt fram til 2001.
1991 var også året da Black Box teater gikk sammen med BIT Teatergarasjen i Bergen og Teaterhuset Avant Garden i Trondheim om å opprette Nettverk for scenekunst, et turnésamarbeid hvis hovedformål var å vise internasjonale gjestespill i alle de tre byene.
Tidlig på 1990-tallet ga Oslo Kommune beskjed om at Black Box teater måtte skaffe seg en kunstnerisk profil om det skulle fortsette å motta tilskudd. Programmet var uforutsigbart med hensyn til kvalitet, i tillegg var publikumstallet synkende. Teatret innførte et utvalg kvalitetssikrede forestillinger under tittelen «Månedens forestilling». Med dette begynte en utvikling der Black Box teater gradvis gikk fra å være et rent utleieteater til å bli et programmerende teater med egen og etter hvert tydelig programprofil. Resultatet var at frie grupper og scenekunstnere ikke lenger automatisk fikk anledning til å spille på teatret. Danse- og teatersentrum er fortsatt eier av teatret, men er ikke lenger en ren medlemsorganisasjon. De skal, ifølge sine vedtekter, sikre at Black Box teater har full kunstnerisk frihet og uavhengighet til sin eier.
I løpet av 1990-tallet var Black Box teater flere ganger truet med nedleggelse på grunn av manglende økonomisk støtte.
I 2001 overtok Kristian Seltun som teatersjef på Black Box teater. Under Seltuns periode som teatersjef ble teatret mer synlig på det internasjonale kartet, og Black Box teater har som konsekvens av dette også økt sin nasjonale status. Seltun etablerte også scenekunstfestivalen Marstrand.
I 2003 måtte Black Box teater flytte ut av sine lokaler på Aker Brygge, og det var lenge uvisst om teatret overhodet ville finne nye lokaler. Til slutt fikk teatret en kontrakt med Orkla Eiendom om nåværende lokaler på Rodeløkka, tidligere Bergene sjokoladefabrikk, hvor teatret har holdt hus siden 2004.
I 2009 overtok Jon Refsdal Moe som teatersjef på Black Box teater. I Moes periode sluttet teatret å ta leie av kompaniene. I 2013 skiftet festivalen Marstrand navn til Oslo Internasjonale Teaterfestival – et navn festivalen fremdeles bærer. Moe løftet festivalen fra å være en langhelg med et smalt fokus til å bli en scenekunstfestival av internasjonalt kaliber. Jon Refsdal Moe gjorde teatret tilgjengelig for et større publikum både gjennom sin programmering og teft for hva som rørte seg i feltet, men også med sin kommunikasjon med flere deler av kunst- og kulturfeltet. Teatrets publikumstall økte markant i årene med Moe som teatersjef.
I 2016 overtok Anne-Cécile Sibué-Birkeland som teatersjef på Black Box teater. Sibué-Birkeland prioriterte å vise et mangfoldig utvalg kunstnere og tverrkunstneriske prosjekter, å styrke formidlingsprogrammet, å åpne teatret opp mot byen gjennom samarbeid og stedsspesifikke forestillinger, samt å øke støtten til kunstnerne. Under Sibué-Birkelands tid som teatersjef fikk Black Box teater økt det statlige tilskuddet, blant annet ved å argumentere for sin nasjonale status og tilhørighet i Oslo som programmerende teater.
I 2018/2019 førte Black Box teater opp teaterstykket Ways of Seeing av Pia Maria Roll, Hanan Benammar, Sara Baban og Marius von der Fehr. Det kontroversielle stykket skapte mye debatt rundt ytringsfrihet og kunstnerisk frihet. Flere av skaperne av verket samt teatersjef Sibué-Birkeland ble politianmeldt og siktet for å ha krenket privatlivets fred, før politiet senere henla siktelsen mot dem. Ways of Seeing og debatten som oppstod omkring forestillingen viste hvordan teater kan fungere maktkritisk, og pekte på viktige spørsmål rundt ytringsfrihet og dagens medievirkelighet.
I 2022 overtok Jørgen Knudsen som teatersjef.
Mange norske scenekunstnere og kompanier har hatt Black Box teater som sin premierescene. Blant aktørene finner vi etablerte grupper som Verdensteatret, Verk Produksjoner, fieldworks (Heine Avdal & Yukiko Shinozaki), De Utvalgte, Mette Edvardsen, Vegard Vinge / Ida Müller, Ingri Fiksdal, Findlay//Sandmark og Mia Habib productions – men også en ny generasjon scenekunstnere som Magnus Myhr, Tormod Carlsen, Ingrid Berger Myhre, Hildur Kristinsdottir & Eirik Willyson, og Ingeleiv Berstad / Kristin Helgebostad / Ida Wigdel.
Black Box teater har også presentert noen av verdens fremste scenekunstnavn, som Anne Teresa de Keersmaeker, Forced Entertainment, Tg Stan, Philippe Quesne, Gisèle Vienne, Nature Theatre of Oklahoma, Mårten Spångberg, Annie Dorsen og Trajal Harrell, samt de nyligere Jaamil Olawale Kossoko, Ligia Lewis, Dries Verhoeven, El Conde de Torrefiel, Eisa Jocson, Jaha Koo og flere.